朱彦祺，郭全友，李保国，姜朝军（1.上海理工大学医疗器械与食品学院，上海 00093；.中国水产科学研究院东海水产研究所，上海 00090）
不同温度下腐败希瓦氏菌（Shewanella putrefaciens）生长动力学模型的比较与评价
朱彦祺1，2，郭全友2，*，李保国1，*，姜朝军2
（1.上海理工大学医疗器械与食品学院，上海 200093；2.中国水产科学研究院东海水产研究所，上海 200090）
摘 要：以冷藏大黄鱼特定腐败菌腐败希瓦氏菌（Shewanella putrefaciens）为研究对象，采用修正Gompertz、修正Logistic和Baranyi方程拟合5、8、15 ℃和25 ℃条件下其在胰蛋白胨大豆肉汤中的生长动力学模型，采用Belehradek方程建立二级模型，探讨温度对腐败希瓦氏菌生长动力学的影响，并对模型的拟合优度及适用性进行评价。结果表明：温度对腐败希瓦氏菌生长动力学影响显着，其在5 ℃环境中延滞期较长，生长趋势得到明显抑制，当温度上升到25 ℃时，腐败希瓦氏菌的延滞期显着缩短，比生长速率随着温度的升高而增大，温度与延滞期及比生长速率均存在线性关系。采用均方根误差（root mean square error，RMSE）、残差平方和（residual sum of squares，RSS）、偏差度（bias factor，BF）、准确度（accuracy factor，AF）、R2对修正的Gompertz、修正的Logistic和Baranyi方程的拟合优度进行评价，修正的Logistic方程的RSS和RMSE均最小，BF和AF均最接近1，修正的Logistic模型的拟合优度最佳，适用性最强，水产品中腐败希瓦氏菌的生长情况能通过修正的Logistic模型得到较好地预测。
关键词：腐败希瓦氏菌；温度；生长动力学；拟合优度
引文格式：
朱彦祺， 郭全友， 李保国， 等.不同温度下腐败希瓦氏菌（Shewanella putrefaciens）生长动力学模型的比较与评价［J］.食品科学， 2016， 37（13）: 147-152.DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613026. http://www.spkx.net.cn
ZHU Yanqi， GUO Quanyou， LI Baoguo， et al.Comparison and evaluation of models for the growth of Shewanella putrefaciens at different temperatures［J］.Food Science， 2016， 37（13）: 147-152.（in Chinese with English abstract）DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613026. http://www.spkx.net.cn
腐败希瓦氏菌（Shewanella putrefaciens）属于革兰氏阴性菌，是冷藏大黄鱼中典型的腐败菌，适宜在低温环境中生长，它能将氧化三甲胺还原成三甲胺，并产生H2S等物质，具有很强的致腐活性［1］。研究发现，腐败希瓦氏菌的致腐败能力比假单胞菌和复合菌强，水产品在贮藏过程中会产生H2S，并伴有不良气味，同时引起水产品腐败［2］。为了更好地解决大黄鱼在生产、加工、流通环节中的保鲜贮藏问题，本实验将腐败希瓦氏菌作为研究对象，对其在不同温度下的生长规律进行研究。
采用微生物预测模型可预测不同环境下食物中微生物的变化情况，防止食品在加工、贮藏、流通和消费过程中由食品腐败菌导致的食品安全问题。在20世纪80年代中后期，食品微生物学生长模型的研究成为热点［3］，Buchanan等［4］将食品微生物学中的预测模型分为3 种类型：一级模型仅考虑微生物生长情况，二级模型考虑环境因素的影响，将两者融合的计算机专家型模型为三级模型。目前，食品微生物的生长模型有Gompertz模型、Baranyi模型和Logistic模型［5］，国内关于预测模型的研究大多针对肉类产品中的常见菌，缺乏以水产品中常见菌为对象的比较研究［6-11］。本研究拟选取大黄鱼中常见的腐败希瓦氏菌为研究对象，将在5、8、15 ℃和25 ℃贮藏条件下的胰蛋白胨大豆肉汤（trypticase soy broth，TSB）中的菌落动态数据，运用修正Gompertz、修正Logistic和Baranyi方程拟合细菌生长曲线，对其均方根误差（root mean square error，RMSE）、残差平均和（residual sum of squares，RSS）、偏差度（bias factor，BF）、准确度（accuracy factor，AF）的值进行比较，经非线性回归分析，对3 种模型的适用性进行评价，探索温度对腐败希瓦氏菌生长的影响，从而为保障微生物食品安全、食品生产过程的关键点控制和预警发挥作用。
1 材料与方法
1.1 菌种与材料
腐败希瓦氏菌 中国水产科学研究院东海水产研究所。
TSB培养基 英国Oxoid公司；琼脂培养基 中国科学院上海昆虫科技开发公司康乐培养基有限公司。
1.2 仪器与设备
MIR 553低温培养箱 日本Sanyo公司；JLQ-S1菌落计数器 无锡市安全滑触线有限公司金城仪器厂；YXQ.SG41.280A手提式压力蒸汽灭菌锅 上海医用核子仪器厂。
1.3 方法
将腐败希瓦氏菌接种在TSB培养基中，接种量分别为102～103CFU/g，pH 6.0、氯化钠质量分数0.5%，分成4 组，在5、8、15、25 ℃条件下培养，每隔4 h测定菌落数。
用0.1%无菌生理盐水对菌液进行1∶10（V/V）稀释，取3 个浓度的菌液稀释液涂布于标准琼脂培养基平板表面，每个稀释梯度做2 次重复，涂布平皿，培养48 h后计数菌落。
1.4 一级模型的拟合
1.4.1 构建一级模型
一级模型用于描述一定培养条件下微生物生长数量与时间的关系。采用修正Gompertz、修正Logistic和Baranyi方程［12］拟合得出最大比生长速率（μmax）、延滞期（tlag）以及最大菌落数（Nmax）等参数。
1.4.1.1 修正的Gompertz方程
修正的Gompertz方程见式（1）。
式中：t为时间/h；N（t）为t时刻的菌落数/（CFU/g）；N0为初始菌落数/（CFU/g）；Nmax为最大菌落数/（CFU/g）；μmax为最大比生长速率/h-1；tlag为延滞期/h。
1.4.1.2 修正的Logistic方程
修正的Logistic方程见式（2）和式（3）。
式中：t为时间/h；N（t）为t时刻的菌落数/（CFU/g）；N0为初始菌落数/（CFU/g）；Nmax为最大菌落数/（CFU/g）；μmax为最大比生长速率/h-1；ti为达到1/2 Nmax时的时间/h；tlag为延滞期/h。
1.4.1.3 Baranyi方程
Baranyi方程见式（4）～（6）。
式中：t为时间/h；Y为菌落数/（CFU/g）；Y0和Ymax分别为初始菌落数和最终菌落数/（CFU/g）；μmax为最大比生长速率/h-1；tlag为延滞期/h。
1.4.2 数据处理
采用SPSS 17.0软件对修正Gompertz和修正Logistic方程进行数据处理及非线性回归，得到相应的预测值与生长动力学参数；由于Baranyi方程较为复杂，而Microfit 1.0软件在处理复杂方程时更为方便准确，因此使用Microfit 1.0软件对Baranyi方程进行数据处理及非线性回归，得到相应的预测值与生长动力学参数。
1.5 二级模型的拟合
采用Belehradek方程［13］进行拟合，具体计算见式（7）、（8）。
式中：b为方程常数；T为温度/℃；Tmin为生长最低温度/℃，即在此温度时最大比生长速率为零；tlag为延滞期；μ为比生长速率。
1.6 预测模型评价
参照董庆利等［14］的方法采用RSS、BF、AF、RMSE对3 种方程的拟合优度进行综合评价。
式中：n为样本数量；xp和xo分别为菌落总数的预测值和实测值。
2 结果与分析
2.1 腐败希瓦氏菌生长曲线的拟合
表 1 不同温度下腐败希瓦氏菌生长预测值Table 1 Predicted growth ofShewanellaputrefaciensat differenttemperatures温度/℃ 时间/h 实测值（lg（CFU/g））修正Logistic模型预测值（lg（CFU/g））修正Gompertz模型预测值（lg（CFU/g））Baranyi模型预测值（lg（CFU/g））5 0 2.51 2.91 3.06 2.95 12 3.27 3.03 3.07 2.98 24 3.42 3.27 3.16 3.17 36 3.81 3.72 3.59 3.78 48 4.68 4.49 4.51 4.66 60 5.06 5.54 5.66 5.61 72 6.74 6.65 6.71 6.56 84 7.80 7.55 7.49 7.47 96 8.09 8.13 8.02 8.23 108 8.39 8.45 8.36 8.57 120 8.81 8.61 8.56 8.63 132 8.56 8.69 8.68 8.64 168 8.98 8.75 8.82 8.65 180 8.42 8.75 8.84 8.65 8 0 2.66 2.79 2.82 2.78 11 3.29 3.11 3.07 3.05 24 3.67 3.67 3.64 3.72 36 4.26 4.37 4.39 4.45 48 5.42 5.20 5.25 5.23 59 5.70 6.01 6.03 5.95 83 7.81 7.52 7.46 7.49 100 8.09 8.20 8.15 8.29 107 8.29 8.39 8.37 8.44 125.5 8.76 8.71 8.78 8.55 15 0 2.66 2.61 2.66 2.65 11 3.55 3.65 3.55 3.68 24 5.69 5.63 5.70 5.56 35 7.28 7.25 7.26 7.18 48 8.34 8.37 8.32 8.62 54 8.55 8.63 8.59 8.76 59 8.72 8.77 8.74 8.79 71 8.98 8.93 8.96 8.79 83 9.06 8.99 9.05 8.79 25 0 3.36 3.33 3.35 3.36 7 4.36 4.42 4.40 4.39 18 7.45 7.28 7.28 7.38 24 7.68 7.93 7.88 8.09 31 7.94 8.14 8.12 8.13 41 8.11 8.19 8.21 8.13 48 8.54 8.20 8.22 8.13 71 8.28 8.20 8.22 8.13 78 8.17 8.20 8.22 8.13
修正Gompertz方程、修正Logistic方程以SPSS 17.0软件运算，Baranyi模型以Microfit 1.0软件运算，得到腐败希瓦氏菌在5、8、15 ℃和25 ℃生长情况下菌落总数的预测值（表1），在Origin 9.0软件中进行拟合，得到3 组模型的细菌生长曲线（图1～3），3 种模型的R2均大于0.98，表明温度对腐败希瓦氏菌生长影响显着，5 ℃和8 ℃条件下细菌生长的差异性不明显，最初菌落数和最终菌落数相同。且随着温度的升高，最终菌落数受温度影响不大，但比生长速率随着温度升高而增大，延滞期随温度升高而减小。
2.2 腐败希瓦氏菌生长参数
腐败希瓦氏菌在修正Gompertz、修正Logistic和 Baranyi模型中的参数见表2，随着温度的升高，初始菌落数和最大菌落数在不同的温度条件下只有微小变化，比生长速率逐渐增大，延滞期明显减小。其中Baranyi模型预测的μmax均最大，在0.180～0.650之间，是修正的Logistic模型预测值的2 倍，而Logistic方程的tlag值均最大，5 ℃时tlag是其他2 种模型的1.88 倍和2.37 倍，而到8 ℃时tlag是另2 种模型的4.60 倍和4.99 倍。
表 2 3 种模型条件下腐败希瓦氏菌的生长动力学参数Table2 Growth kinetic parameters ofShewanellaputrefaciens温度/℃ 方程 N0（lg（CFU/g））Nmax （lg（CFU/g）） μmax/h-1tlag/h 5 Logistic 2.807 8.754 0.064 62.543 Gompertz 3.065 8.856 0.097 33.201 Baranyi 2.950 8.650 0.180 26.380 8 Logistic 2.162 6.836 0.043 53.207 Gompertz 2.699 6.711 0.073 13.092 Baranyi 2.780 8.550 0.150 10.660 15 Logistic 1.787 7.234 0.091 22.631 Gompertz 2.559 6.558 0.175 5.968 Baranyi 2.650 8.790 0.340 4.210 25 Logistic 2.929 8.204 0.225 11.113 Gompertz 3.321 8.222 0.322 3.733 Baranyi 3.360 8.130 0.650 3.540
2.3 温度对腐败希瓦氏菌生长的影响
使用Belehradek方程对3 种一级模型拟合参数建立温度与比生长速率及延滞期之间的二级模型。采用修正Logistic、修正Gompertz和Baranyi方程的预测值，通过Belehradek方程描述温度与腐败希瓦氏菌最大比生长速率（μmax）的关系。结果表明比生长速率随温度升高而逐渐增大，延滞期随温度升高而逐渐缩短（图4、5）。表3为由Belehradek方程拟合所得腐败希瓦氏菌生长动力学参数，其中Tmin μ分别为－11.4、－14.0、－12.9 ℃，Tmin tlag分别为－8.2、－7.6、－9.9 ℃。模型的R2值均较高，说明Belehradek方程能很好地描述温度对腐败希瓦氏菌的最大比生长速率和延滞期的影响，反映温度与最大比生长速率及延滞期呈线性关系。
注：Logistic-Belehradek、Gompertz-Belehradek、Baranyi-Belehradek分别表示由修正Logistic、修正Gompertz、Baranyi方程所得数据经Belehradek方程拟合。
2.4 模型的比较
根据腐败希瓦氏菌的生长情况，采用修正Gompertz模型、修正Logistic模型及Baranyi模型进行预测，将修正Logistic方程的拟合优度与修正Gompertz方程和Baranyi方程比较，发现修正Logistic方程的RSS与RMSE最小（综合值），BF和AF最接近于1，分别为0.998和1.025；而Baranyi方程的参数显示其拟合优度稍差，综合得出修正Logistic方程的拟合优度最佳（表4）。
表 4 3 种生长动力学模型拟合优度的比较与评价Table 4 Comparison and assessment of three growth kinetic models模型 实验 RSS RMSE BF AF修正Gompertz模型5 ℃ 0.221 0.157 1.000 1.016 8 ℃ 1.229 0.296 1.002 1.052 15 ℃ 0.362 0.190 1.000 1.032 25 ℃ 0.003 0.019 1.000 1.002综合 0.454 0.166 1.001 1.026修正Logistic模型5 ℃ 0.265 0.172 1.000 1.018 8 ℃ 0.809 0.240 1.000 1.040 15 ℃ 0.315 0.117 1.001 1.030 25 ℃ 0.034 0.062 0.990 1.010综合 0.356 0.148 0.998 1.025 Baranyi模型5 ℃ 0.400 0.210 1.018 1.037 8 ℃ 0.400 0.210 1.018 1.037 15 ℃ 0.420 0.210 1.000 1.047 25 ℃ 0.280 0.180 1.001 1.020综合 0.375 0.202 1.009 1.035
3 讨 论
食品在生产、运输、消费的过程中受温度波动和环境因素的影响较大，因此，需要采用数学模型来预测微生物的生长情况。目前，应用最广泛的是Gompertz模型和Baranyi模型，Gompertz模型是“S”形饱和增长曲线，曲线无中心对称性；Baranyi模型是基于生化反应速率控制的差分方程；而Logistic模型是简单的饱和增长模型，该曲线有中心对称性特点。而二级模型大多用于描述影响因子与微生物生长之间的关系。李媛惠［15］对鸡肉中的假单胞菌与其温度影响因子进行了研究，提出温度对假单胞菌生长有一定的影响；李学英等［16］对大黄鱼中产H2S的腐败菌与温度进行了研究，认为不同贮藏温度对大黄鱼的新鲜度影响很大；本实验发现腐败希瓦氏菌的生长与温度有着密切的关系，与前两位研究者的结果一致。
传统的Logistic和Gompertz模型存在函数渐进值相同时，会导致拐点处函数值相同的缺陷，而修正Logistic方程和修正Gompertz方程可克服这一不足，更适用于研究“S”形微生物的生长曲线。有学者对Gompertz方程与Logistic方程之间的适用性［17-18］进行了研究，认为针对不同研究对象相同的数学模型预测结果可能会存在差异，但Logistic和Gompertz方程的预测效果仍被证明较好，并得以广泛应用。黄驰云等［19］采用3 种模型进行拟合，在不同温度条件下推导得出生虾仁中的金黄色葡萄球菌的一级生长模型，并通过预测二级模型确立了生产过程中的关键控制点。Bratati［20］及陈睿［21］等研究者采用比较回归系数（R2）、均方根误差（RMSE）、偏差因子（BF）与准确因子（AF）、均方差、赤池信息准则、贝叶斯信息准则和皮尔逊系数对Gompertz模型、Logistic模型及Baranyi模型的拟合优度进行研究，发现修正Gompertz模型的各项偏差最小，因此认为修正Gompertz模型的拟合优度更好。本实验通过采用修正Logistic、修正Gompertz 和Baranyi方程拟合了大黄鱼中腐败希瓦氏菌在5～25 ℃范围内的生长模型，发现温度对腐败希瓦氏菌的生长有明显影响，在5 ℃环境中腐败希瓦氏菌的延滞期最长，生长趋势明显抑制，当温度上升到25 ℃时，腐败希瓦氏菌的延滞期显着缩短，比生长速率随着温度的升高而增大，温度与延滞期及比生长速率之间均存在线性关系，并且在5～25 ℃范围内，与修正Gompertz方程和Baranyi方程比较，修正Logistic方程的RSS与RMSE均最小，BF和AF均最接近于1，表明水产品中腐败希瓦氏菌的生长情况能通过修正Logistic模型进行较好地预测。与之前学者的研究结果不一致，可能是由于菌种的特异性所造成的，不同菌种所造成的最优契合模型之间的差异性今后有待进一步研究。本实验结果表明，使用修正Logostic模型来预测水产品中腐败希瓦氏菌的生长情况最为合适，可以掌握温度对腐败希瓦氏菌生长的影响，从而可以保障水产食品的安全，减少食品安全隐患，并对食品生产过程的关键点进行有效控制，减少生产运输过程中的经济损失。
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上海市自然科学基金项目（16zr1444900）
李保国（1961—），男，教授，博士，研究方向为食品和药品微胶囊化技术以及农产品冷冻冷藏、干燥加工。E-mail：lbaoguo@126.com
DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613026
中图分类号：S983
文献标志码：A
文章编号：1002-6630（2016）13-0147-06
收稿日期：2015-06-29
基金项目：国家自然科学基金面上项目（31371867）；中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金项目（2011M04；2014G02）；
作者简介：朱彦祺（1993—），女，硕士研究生，研究方向为食品科学与工程。E-mail：shzhuyanqi@163.com
*通信作者：郭全友（1974—），男，副研究员，博士，研究方向为水产品加工与安全保障。E-mail：dhsguoqy@163.com
Comparison and Evaluation of Models for the Growth of Shewanella putrefaciens at Different Temperatures
ZHU Yanqi1，2， GUO Quanyou2，*， LI Baoguo1，*， JIANG Chaojun2
（1.School of Medical Instrument and Food Engineering， University of Shanghai for Science and Technology， Shanghai 200093， China；2.East China Sea Fisheries Research Institute， Chinese Academy of Fishery Sciences， Shanghai 200090， China）
Abstract:The specific spoilage bacterium Shewanella putrefaciens isolated from refrigerated large yellow croaker was grown at 5， 8， 15 and 25 ℃ in tryptone soy broth and the modified Gompertz equation， the modified Logistic equation and the Baranyi equation were applied to fit its growth kinetic models.Further， a second-order model was established using the Belehradek equation indicating the influence of temperature on the growth kinetics of Shewanella putrefaciens， and the goodness of fit and applicability of the models were examined.The results showed that temperature remarkably affected the growth kinetics of Shewanella putrefaciens.The growth of Shewanella putrefaciens was significantly inhibited at 5 ℃ with a longer lag phase.At temperature up to 25 ℃， the lag phase of growth was reduced significantly.The specific growth rate increased with temperature.Moreover， linear relationships between temperature and either the specific growth rate or the lag period of growth were observed.Root mean square error （RMSE）， residual sum of squares （RSS）， bias factor （BF）， accuracy factor （AF） and R2were used to evaluate the goodness of fit of the developed models.The results showed that the evaluation parameters RSS， RMSE of the modified Logistic model were minimal， and BF and AF values were close to 1， suggesting that the goodness of fit and applicability of the modified Logistic model were the best.Therefore， the modified Logistic model can be used to predict the growth of Shewanella putrefaciens in aquatic products.
Key words:Shewanella putrefaciens； temperature； growth kinetics； goodness of fit
