孙巧弟，张江萍，谢洋洋，闫文杰,*

（1.北京联合大学生物化学工程学院，生物活性物质与功能食品北京市重点实验室，北京 100023；2.山西林业职业技术学院，山西 太原 030003）

羊肚菌（Morchella esculenta）属于真菌界、子囊菌亚门（Ascomycotina）、盘菌纲（Discomycetes）、盘菌目（Pezizales）、羊肚菌科（Morchellaceae），由于它的菌盖表面凹凸不平、状如羊肚，故名羊肚菌，其味道鲜美、营养丰富。羊肚菌属低温高湿性真菌，喜阴，生长所需的土壤环境和植被类型多样，一般在春夏之交出菇，其产量与降雨量有直接的关系。羊肚菌在世界范围内广泛分布，在我国主产于甘肃、湖南、青海、云南、新疆、四川、山西等地。它与冬虫夏草的功能类似，是一种珍稀的食、药两用真菌，属高级营养滋补品。羊肚菌具有重要的经济价值和科研价值，近年来已成为国内外研究热点[1]。

近几年，有关羊肚菌的研究主要涉及地理环境、资源分布、生长周期、人工栽培、功能、药理作用以及产品开发等方面，其中，关于羊肚菌的保健功能一直是研究的热点。本文综述了国内外关于羊肚菌的营养素、功能成分、保健功能和产品开发方面的研究进展，以期为羊肚菌的研究和应用提供参考。

1 营养素

因不同地区大气、水文、土壤、生物、地貌等影响因素具有多样性，形成了地方特色的小气候区域，导致我国不同产区和不同种类羊肚菌中的营养素组成和含量有明显差异（表1、2）：云南羊肚菌蛋白质含量最高，湖北羊肚菌脂类含量最高，不同地区羊肚菌碳水化合物含量相近；粗柄羊肚菌蛋白质含量最高，黑脉羊肚菌蛋白质含量最低，尖顶羊肚菌蛋白质含量较低，但脂类和矿物质含量较高。

表 1 不同产区羊肚菌营养素含量比较Table 1 Comparison of nutrients in Morchella esculenta from different areas

表 2 不同种类羊肚菌营养素比较Table 2 Comparison of nutrients in different species of Morchella esculenta

1.1 氨基酸及蛋白质

羊肚菌中蛋白质的含量可达到20%以上（表1）。羊肚菌蛋白质具有葡聚糖裂解酶活性、脂肪氧合酶活性以及抑制血小板聚集等多种作用；硒化修饰能够提高羊肚菌蛋白的体外抗氧化活性[8]；羊肚菌蛋白质经消化分解形成的一些肽段和氨基酸具有降血压和抗菌的功效[9]。史刚荣[10]分析出19 种羊肚菌中的氨基酸，其中异亮氨酸、赖氨酸等8 种必需氨基酸含量丰富，占氨基酸总量的47.47%。付丽红等[11]用氨基酸自动分析仪测得羊肚菌子实体中含有17 种常见的氨基酸，其中谷氨酸和天冬氨酸含量最高，可分别达到124.54 mg/g和68.40 mg/g。研究人员还发现羊肚菌含有2,4-二氨基异丁酸、α-氨基-异丁酸等稀有氨基酸，这些稀有氨基酸决定了其具有的独特风味[12]，因此羊肚菌具有很好的提鲜作用，可用于开发鲜味剂。Hatanaka[13]从羊肚菌中分离出一种新的氨基酸，经核磁共振光谱、去氨基作用和元素分析表明它的结构为顺-3-氨基-L-脯氨酸。

1.2 脂类

脂类是脂肪及类脂的总称，是机体的重要组成成分。脂肪是构成细胞膜的主要成分，每100 g羊肚菌的脂类含量为3.82～6.16 g（表2），且脂肪酸种类十分丰富。Ivanov等[14]用CHCl3提取羊肚菌菌丝体，并分离出甘油脂，测得其吸收率为2.04%；质谱（mass spectrometry，MS）分析表明C18:0、C18:1、C18:2、C16:0、C17:0的含量分别为23.6%、52.8%、5.4%、14.1%、0.4%。Ivanov等[15]还鉴别了羊肚菌中脂肪酸的类型，其分别含有C12、C14、C16、C17和C20碳原子的脂肪酸。Endo等[16]测定了羊肚菌和高羊肚菌中脂类的种类和含量，结果表明所有样品中中性脂、糖脂和磷酸脂的主要脂肪酸为C16:0、C18:1和C18:2；气相色谱（gas chromatography，GC）、紫外（ultraviolet，UV）分光光度计、GC-MS分析结果表明它们的结构与标准品一致。

1.3 维生素

羊肚菌中维生素不仅含量丰富，而且种类较多。Czeczuga[17]发现羊肚菌中含有VB、VE、烟酸、叶酸、泛酸、生物素、3 种胡萝卜素（β-胡萝卜素、δ-胡萝卜素和ζ-胡萝卜素）和4 种叶黄素（玉米黄质、虾青素、柠黄素和叶黄呋喃素）；尖顶羊肚菌中含有3 种胡萝卜素（δ-胡萝卜素、ζ-胡萝卜素和γ-胡萝卜素）和5 种叶黄素（角黄素、虾青素、玉米黄质、链孢红素和红盘菌黄素）。张广伦等[5]发现每100 g粗柄羊肚菌中含VB13.92 mg、VB224.6 mg、吡哆醇5.90 mg、生物素0.75 mg、叶酸3.48 mg、烟酸82.00 mg、泛酸8.27 mg、VB120.003 62 mg。

1.4 矿物质

刘敏莉等[18]通过等离子直读光谱分析测出至少20 种羊肚菌中的矿质元素，包括Ca、Mg、P等常量元素和Zn、Mn、Cu、Co、Cr、Fe、Ni、B、Sr、V等微量元素。羊肚菌中Fe含量较高，对于预防和治疗缺铁性贫血以及孕妇补充血铁有良好功效。羊肚菌中Cd、Pb、Zn、Mg含量符合联合国粮食及农业组织/世界卫生组织标准[19]。这些矿质元素中Zn含量最高[20]，Zn是人体必需的微量元素，能促进人体生长发育和增强人体免疫机能。羊肚菌中Zn与Cd含量的比值（459.01）较大，研究证明高Zn、Cd含量比的食物可预防高血压[21]。羊肚菌中Mg、Zn、Mn、Ca、Cr、Cu、Co含量较高，这7 种矿质元素具有抗心血管系统疾病和癌症的药理活性[22]。另外，采自云南的羊肚菌Se含量高达5.16 mg/kg[23]。Se是人体必需的微量元素，它通过谷胱甘肽过氧化物酶、辅酶Q和VE维持自由基的正常代谢，以维持人体正常生理机能；羊肚菌中的Se以利于人体吸收的有机形态存在，能加强VE的抗氧化作用，改变致癌物的代谢方向，减少或消除致癌危险[3]。

1.5 碳水化合物

羊肚菌中含有丰富的碳水化合物，长白山、湖北、贵州和河南地区每100 g羊肚菌中碳水化合物含量分别为38.6、38.1、39.7、38.1 g（表1）。

2 功能成分

2.1 多糖

2.1.1 分离提取

羊肚菌多糖的提取方法有热水浸提法、酶法浸提法、超声波提取法、渗透压法提取法和高压脉冲电场提取法，不同方法的工艺参数及产率见表3。其中，渗透压法提取的产率最高，为19.56%；超声波提取法产率最低，仅有1.14%。

表 3 不同方法提取羊肚菌多糖分析比较Table 3 Comparative analysis of polysaccharides from morels extracted by different methods

2.1.2 性质

羊肚菌多糖由葡萄糖、果糖、甘露糖和海藻糖组成，是一种杂多糖。明建等[29]采用高效液相色谱、UV和红外光谱对羊肚菌多糖进行研究，结果表明羊肚菌多糖中含有蛋白质，为蛋白-多糖复合物。付丽红等[11]研究发现羊肚菌碳水化合物中多糖组分均为含硫酸基的α-吡喃聚糖。

2.2 多酚

2.2.1 分离提取

游离酚提取工艺：称取样品1.00 g→置于100 mL离心管→加入预冻丙酮溶液→冰浴均质→3 500×g离心10 min→取上清液→将残渣重复提取2 次→合并上清液→抽滤→45 ℃旋转蒸干→超纯水溶解→-40 ℃保存[30]。

结合酚提取工艺：游离酚提取后的残渣→加2 mol/L NaOH溶液→避光搅拌消化1.5 h→调节至pH 2左右→加20 mL正己烷→搅拌10 min后离心→去脂肪层→加20 mL乙酸乙酯→搅拌提取10 min→3 500×g离心，取上清液→重复提取5 次→合并上清液→抽滤→45 ℃旋转蒸干→超纯水溶解→-40 ℃保存[30]。

廖霞等[31]测得黑脉羊肚菌中总酚含量为20.109 mg/g，其中水相、甲醇相、乙酸乙酯相多酚含量分别为14.478、5.443、0.188 mg/g。卢可可等[32]发现褐赭色羊肚菌的多酚大多数是以游离态存在，游离酚和结合酚的含量分别为4.27 mg/g和0.14 mg/g，分别占总酚含量的96.83%和3.17%；游离酚主要为没食子酸、原儿茶酸、对羟基苯甲酸、儿茶素和绿原酸，结合酚主要为没食子酸、原儿茶酸和绿原酸；褐赭色羊肚菌多酚主要是酚酸类和少量黄酮。

2.2.2 性质

廖霞等[31]用3 种不同溶剂多酚提取物进行抗氧化活性研究，结果表明甲醇相多酚提取物清除2,2’-联氮-双-3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸阳离子自由基的能力最强，水相多酚提取物清除对1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基能力最强，乙酸乙酯相多酚提取物氧自由基吸收能力（oxygen radical absorbance capacity，ORAC）最强。郑少杰等[33]检测羊肚菌体外模拟消化过程中多酚的释放和ORAC的变化，发现胃蛋白酶的作用更加显着；抗增殖实验结果表明，体外模拟胃、肠消化对人肝癌HepG2细胞的抗增殖活性有显着差异，肠消化处理能明显抑制HepG2细胞增殖，胃消化处理对其影响不明显。

2.3 甾醇

2.3.1 分离提取

甾醇是真菌中常见的化学成分，Yokokawa等[34]研究了德国、法国和日本羊肚菌样品的化学成分，发现德国和法国样品中甾醇的含量基本相同，5,7-二烯麦角甾醇和麦角甾醇的质量分数分别为36%和35%；日本样品中麦角甾醇的质量分数为15%。Zheng Shangzhen等[35]从尖顶羊肚菌中发现了2 个新的甾醇类化合物，分别是3-O-β-[{α-L-吡喃式鼠李糖基(1→2)-β-D-呋喃式芹菜糖基(1→6)}-β-D-吡喃式葡萄糖基]扶桑甾醇和3-O-β-[{α-L-吡喃式鼠李糖基(1→2)-β-D-呋喃式木糖基}-β-D-吡喃式葡萄糖基]扶桑甾醇。李华[36]从羊肚菌子实体中发现并鉴定了2 个甾醇类化合物，分别是豆甾醇和β-谷甾醇。

2.3.2 性质

甾醇广泛存在于生物组织内，细胞内的甾醇具有增强膜结构稳定性的作用。植物甾醇具有较强的抗炎作用，能够抑制人体对胆固醇的吸收、促进胆固醇的降解代谢、抑制胆固醇的生化合成等。植物甾醇已被日本批准作为功能性添加剂[37]。医学研究表明羊肚菌甾醇对人体有重要的生理活性，是重要的甾体药物和VD3的生产原料。李华[36]通过波谱数据及相关文献研究发现羊肚菌中含有豆甾醇和β-谷甾醇，它们能抑制人体对胆固醇的吸收，促进胆固醇的降解代谢，并且具有较强的抗炎和消炎作用，可直接作为抗炎药物，是重要的医药中间体。

2.4 脂肪酸

羊肚菌含有多种脂肪酸类化合物，主要有C16:0、C18:0、C18:1、C18:2等，具有较高的药用价值[12]。研究发现羊肚菌中油酸和亚油酸的质量分数分别为29%和56%。C18:1和C18:2含量高是羊肚菌能够清除自由基、降血脂、抗衰老的重要原因之一。同时，C18:1和C18:2氧化或降解产生的酮类、脂类及醚类化合物在羊肚菌菌丝体中起着协同调和的作用。

2.5 酶类

Moriguchi等[38]从羊肚菌菌丝体中发现并分离出3 个不同分子质量的γ-谷氨酰转肽酶，这3 种酶可以催化不同的转肽反应和水解反应。Yu Shukun等[39]从羊肚菌和尖顶羊肚菌中发现并分离出α-4-葡聚糖裂解酶，其分子质量约为121 Da，能催化葡萄糖寡聚物和多聚物产生果糖。Kamal等[40]检测了羊肚菌、尖顶羊肚菌和粗柄羊肚菌中β-葡萄糖苷酶、C1纤维素酶、木聚糖酶、漆酶的含量，发现生殖菌丝中各种酶的含量明显比子实体中低；他们同时检测了β-葡萄糖苷酶、多酚氧化酶和木聚糖酶等酶的活性，结果发现在羊肚菌的不同生长时期，这些酶的活性变化较大。

2.6 膳食纤维

膳食纤维在保持消化系统健康方面扮演着重要的角色，是健康饮食不可缺少的。青海地区的羊肚菌每100 g含膳食纤维6.26 g[2]，长白山地区的羊肚菌每100 g含膳食纤维7.8 g[4]。羊肚菌膳食纤维含量较高，长期食用可以预防糖尿病、癌症和心血管疾病。

2.7 其他功能成分

除上面介绍的功能成分外，羊肚菌还含有色素、皂苷类、吡喃酮抗生素和黑色素形成抑制剂等成分。LeDuy等[41]的研究表明羊肚菌菌丝体中含有酮、醛和酯等活性物质。Tomita[42]从羊肚菌子实体中提取并纯化出血小板凝集素抑制剂，该抑制剂能有效地防治心脑血管疾病；动物实验发现用60Co γ射线照射后，服用羊肚菌营养液小鼠的存活率比没有服用的小鼠高25%，这表明羊肚菌具有抗辐射的作用。

3 功能特性

3.1 保肝作用

孙玉军等[43]采用四氯化碳法进行肝损伤造模实验，分析小鼠灌胃羊肚菌胞内多糖溶液后相关指标的变化，发现小鼠体内超氧化物歧化酶活性显着增强，血清谷丙转氨酶（alanine aminotransferase，ALT）数量明显减少，谷草转氨酶（aspertate aminotransferase，AST）活性明显降低，肝脏指数和肝脏中丙二醛含量也明显下降，说明羊肚菌多糖具有保肝功效。Nitha等[44]采用四氯化碳和乙醇共同作用进行肝损伤造模实验，通过给小鼠喂食羊肚菌菌丝体提取液，分别测定ALT含量、AST活力等指标，发现羊肚菌菌丝体提取液有保肝作用。

3.2 降血脂作用

明建等[29]在研究羊肚菌多糖是否具有降脂作用时，通过动物实验发现高脂模型组的大鼠血清甘油三酯（triacylglycerol，TG）含量明显高于其他实验组，动脉粥样硬化指数和血清低密度脂蛋白胆固醇（low-density lipoprotein cholesterol，LDL-C）含量明显高于羊肚菌多糖中、低剂量组，而羊肚菌多糖对大鼠高密度脂蛋白胆固醇（high-density lipoprotein cholesterol，HDL-C）和血清总胆固醇（total cholesterol，TC）含量没有显着影响，说明其具有降血脂作用，对高脂血症、冠心病及动脉粥样硬化具有一定的预防作用。殷伟伟等[45]对尖顶羊肚菌活性提取物降血脂作用的研究发现，一个实验周期后，尖顶羊肚菌活性提取物能显着降低高脂模型小鼠血清TC、TG、LDL-C含量、脾脏指数和肾脏指数，具有良好的降血脂效果。

3.3 增强免疫力作用

孙晓明等[46]通过小鼠血清溶血素和迟发型变态反应实验得出，当羊肚菌粉剂量大于150 mg/kg时，小鼠体内抗体明显增加，体液免疫功能显着提高；通过小鼠腹腔巨噬细胞吞噬鸡红细胞实验得出，当羊肚菌粉的剂量大于150 mg/kg时，小鼠腹腔巨噬细胞的吞噬功能增强。张利平等[47]的研究表明羊肚菌多糖能增加小鼠血清溶菌酶含量，提升脾指数和胸腺指数，提高巨噬细胞吞噬能力，增强小鼠的细胞免疫能力。Duncan等[48]从羊肚菌子实体中分离出高分子半乳糖甘聚糖，它可提高THP-1人单核细胞中核因子κB诱导的荧光素酶表达水平和细胞免疫活性。

3.4 抗肿瘤作用

贾建会等[49]通过喂食小鼠不同含量的羊肚菌发酵制品，发现其含量在0.1 μL/mL时小鼠脾淋巴细胞明显增殖，说明其对肿瘤有明显的抑制作用。宋淑敏等[50]研究发现羊肚菌发酵制品对小鼠肉瘤S180细胞的生长抑制率为35.4%～40.4%，说明其抗肿瘤效果明显。陈彦等[51]研究发现羊肚菌胞外多糖能显着提高荷瘤小鼠的脾脏指数、T-淋巴细胞比例和巨噬细胞吞噬率；2 个剂量的羊肚菌胞外多糖对肉瘤S180细胞的抑制率分别为49.04%和64.42%，并且可以显着延长荷瘤小鼠的存活时间；体外实验发现羊肚菌胞外多糖具有直接杀死肉瘤S180细胞的作用，最高抑制率为46.3%，表明羊肚菌胞外多糖具有显着的抗肿瘤功能。Hu Meili等[52]发现羊肚菌发酵液多糖能诱导HepG2细胞的程序性凋亡。

3.5 抗氧化作用

Fu Lihong[53]通过细胞和动物实验发现羊肚菌菌丝体胞外多糖清除自由基的效果明显，表现出较强的抗氧化活性。Fatih等[54]研究了不同真菌菌丝体的抗氧化效果，发现高羊肚菌（Morchella elata）乙醇提取物清除羟自由基的能力最强，抗氧化活性最好。Kim等[55]研究表明羊肚菌提取物能有效清除结肠癌HT-29细胞内羟自由基，抗氧化效果显着。赵英等[56]从DPPH自由基清除能力、还原能力和羟自由基清除能力3 个方面评估了羊肚菌甲醇提取物的抗氧化活性，发现其在不同途径中均具有良好的抗氧化活性，说明羊肚菌中含有某些具有抗氧化能力的化合物。

3.6 消食、健胃作用

吴映明等[57]通过炭末小肠推进法研究羊肚菌对小肠推进作用和促进排空作用，发现羊肚菌提取液以1.50 g/kg剂量给药可明显加强正常小鼠的胃肠运动，新斯的明负荷小鼠食用羊肚菌提取液，对其胃肠推进亢进也有明显的拮抗作用。罗霞等[58]的研究指出，尖顶羊肚菌菌丝体水提液能增加胃黏液分泌量，并且提高机体的抗氧化能力，对酒精引起的大鼠急性胃黏膜损伤有保护作用。高明燕等[59]通过造模实验，给实验小鼠和大鼠灌胃尖顶羊肚菌菌丝体水提液，分别测定实验动物胃溃疡面积，结果表明尖顶羊肚菌菌丝体水提液可以不同程度抑制胃酸的分泌，减少胃液量和溃疡面积，促进溃疡的愈合，尖顶羊肚菌菌丝体水提液具有抗实验型胃溃疡的作用。任丹等[60]通过实验筛选出1 株能显着降低小鼠急性酒精胃黏膜损伤指数的羊肚菌，说明羊肚菌具有较好的保护胃黏膜的作用。

3.7 抗疲劳作用

熊正英等[61]发现给小鼠喂食羊肚菌后，和对照组比较，其血红蛋白、肝糖原和肌糖原含量均显着增加，运动后血乳酸和血尿素氮含量均显着降低，运动耐力显着提高，说明羊肚菌能产生明显的抗疲劳作用。孙晓明等[46]进行小鼠负重游泳实验，发现每天喂食500 mg/kg（相当于人体推荐摄入量的20 倍）羊肚菌粉的小鼠能抵抗疲劳产生和加速疲劳消除。

3.8 抗菌作用

龙正海等[62]通过药基法研究了羊肚菌多糖的抗菌作用，结果表明羊肚菌多糖对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌和放线菌表现出较强的抑菌效果，而对米曲霉等霉菌和酵母菌表现出较差的抑菌效果。

4 结 语

随着经济的发展、人们生活水平的提高以及对羊肚菌营养和保健价值的认知，羊肚菌需求量逐年增加，市场发展前景广阔。早期主要是人工采摘野生羊肚菌，其产量低，且采摘后的不当保存使得可利用的羊肚菌减少；近几年羊肚菌在山西、四川、湖南等地成功栽培，而且每亩干品产量可达到15 kg左右，人工栽培技术成为当前研究的主流方向和未来实现羊肚菌产业化的主要途径。

目前有研究报道和销售的羊肚菌产品有羊肚菌营养液[63]、羊肚菌胶囊[64]、酥性羊肚菌饼干[65]、羊肚菌发酵醋[66]、羊肚菌营养强化米酒[67]等，其种类总体偏少、附加值相对较低，其特定功能的保健食品开放前景广阔。关于羊肚菌营养素和功能成分的研究趋向于蛋白质、多糖等大分子物质，对氨基酸、微量元素的研究仅限于生物学水平。未来，研究人员需要不断创新，加强相关基础、应用和标准等方面的研究，为羊肚菌的应用提供理论支撑，推动羊肚菌行业的发展。